The Tillandsia genus: history, uses, chemistry, and biological activity / El género Tillandsia: historia, usos, química y actividad biológica

Tillandsia L. genus comprises 649 species, with different uses at different times. T. usneoides L. uses are reported since the late- archaic and pre-Columbian cultures. In XIX-XX centuries, T. usneoides was used in some manufactured products, as polish and packing fruit. Tillandsia has a favorable reputation as medicine: for leucorrhea, rheumatism, ulcers, hemorrhoid treatment, as an anti-diabetic remedy, emetic, analgesic, purgative, contraceptive, antispasmodic and diuretic. Tillandsia chemical composition includes cycloartane triterpenes and hydroxy-flavonoids, which are present in at least 24 species. Several extracts and compounds from Tillandsia spp. have been reported with pharmacological actions, as anti-neoplasia, hypolipidemic, antifungal, anti-HSV-1, hypoglycemic and microbicide. This review communicates the economic importance, ethnobotany, chemistry composition and biological activities of the Tillandsia genus, and analyze its biological and economic perspective. Tillandsia genus has cultural, economic and pharmacological relevance, with a high potential in many essential aspects of the modern society.

El género Tillandsia L. comprende 649 especies, con diferentes usos en diferentes épocas. T. usneoides L. se han reportado desde el arcáico tardío hasta las culturas precolombinas. En los siglos XIX-XX, T. usneoides se usó en productos manufacturados: como abrasivo y embalaje de fruta. Como medicina tradicional, el género Tillandsia se reporta para leucorrea, reumatismo, úlceras, hemorroides, remedio antidiabético, emético, analgésico, purgante, anticonceptivo, antiespasmódico y diurético. Su composición química incluye triterpenos de tipo ciclo-artano e hidroxi-flavonoides, presentes en al menos 24 especies. Los extractos y compuestos del género Tillandsia se han reportado con propiedades antineoplásicas, hipolipidémicas, antifúngicas, anti-HSV-1, hipoglucemiantes y microbicidas. Esta revisión comunica la importancia económica, etnobotánica, composición química y las actividades biológicas del género Tillandsia, y analiza su perspectiva biológica y potencial económica. Tillandsia tiene importancia cultural, económica y farmacológica, con gran potencial en muchos aspectos esenciales de la sociedad moderna.

Vertebrate florivory of vascular epiphytes: the case of a bromeliad / Florivores vertebrados de epífitas vasculares: o caso de uma bromélia

Abstract The avoidance of vertebrate herbivory is thought to be one of the possible drivers for the evolution of epiphytism. Scarce literature suggests that epiphyte herbivory is mainly related to insect attack on reproductive structures. In a pine-oak forest we observed almost all inflorescences of an epiphytic bromeliad (Tillandsia carlos-hankii) with signs of florivory; the degree of damage suggested that vertebrate herbivores could be involved. To assess the intensity of vertebrate florivory damage we recorded the percentage of damaged individuals in a 500 m2 plots during two flowering seasons. To identify possible vertebrate herbivores, we installed 20 mixed capture stations, 10 photo-traps focused on bromeliads and analyzed stomach contents of captured vertebrates. Florivory was observed on 62% of individuals during the first flowering season and 77% on the second; and average one individual lost 41% of reproductive structures. Vertebrates associated with florivory were a bird, Icterus bullockii (Aves, Passeriformes, Icteridae), a squirrel Sciurus aureogaster (Mammalia, Rodentia, Sciuridae), and mice, Peromyscus gratus, P. levipes and P. aztecus (Mammalia, Rodentia, Cricetidae). Our results suggest that vascular epiphytes are used as opportunistic resources for small vertebrates during seasons when preferred resources are scarce.

Resumo Acredita-se que a prevenção da herbivoria dos vertebrados é um dos possíveis impulsores da evolução da epífita. A literatura escassa sugere que a herbivora em epífitas está relacionada principalmente ao ataque de insetos as estruturas reprodutivas. Em uma floresta de pinheiros observamos que quase da todas as inflorescências de uma bromélia epífita (Tillandsia carlos-hankii) apresentavam sinais de florivoria; o grau de danos sugeria que herbívoros majores (vertebrados) pudessem estar envolvidos. Para avaliar a intensidade do dano de florivoria de vertebrados, registramos a porcentagem de indivíduos danificados em quadrantes de 500 m2 durante duas estações de florescimento. Para identificar possíveis herbívoros vertebrados, instalamos 20 estações de captura mista e analisamos o conteúdo estomacal de vertebrados capturados. Além disso, foram instaladas 10 foto-armadilhas focadas em bromélias. A florivoria foi observada em 62% dos indivíduos durante a primeira estação de floração e 77% na segunda. Os vertebrados associados à florivoria foram pássaro, Icterus bullockii (Aves, Passeriformes, Icteridae), um esquilo Sciurus aureogaster (Mammalia, Rodentia, Sciuridae) e ratos, Peromyscus gratus, P. levipes e P. aztecus (Mammalia, Rodentia, Cricetidae). Assim, nossos resultados sugerem que epífitas vasculares são usadas como recurso facultativo para estes animais durante as estações, quando os recursos preferidos estão escassos.

Plant structure predicts leaf litter capture in the tropical montane bromeliad Tillandsia turneri / A estrutura da planta determina a folhagem interceptada pela bromelia Tillandsiaturneri

Abstract Leaves intercepted by bromeliads become an important energy and matter resource for invertebrate communities, bacteria, fungi, and the plant itself. The relationship between bromeliad structure, defined as its size and complexity, and accumulated leaf litter was studied in 55 bromeliads of Tillandsia turneri through multiple regression and the Akaike information criterion. Leaf litter accumulation in bromeliads was best explained by size and complexity variables such as plant cover, sheath length, and leaf number. In conclusion, plant structure determines the amount of litter that enters bromeliads, and changes in its structure could affect important processes within ecosystem functioning or species richness.

Resumo As folhagens interceptadas pelas bromélias é um importante recurso para a comunidade de invertebrados, bactérias, fungos e para a própria planta. Estudou-se a relação entre a estrutura de 55 bromélias de Tillandsia tumeri, definida como o tamanho, a complexidade da planta, a folhagem acumulada por meio de regressão múltipla e o critério de informação de Akaike. Encontrou-se que as variáveis de tamanho, cobertura, comprimento da bainha e a variável de complexidade do número de folhas explicam a acumulação de folhas nas bromélias. Em conclusão, a estrutura do planta determina a quantidade de folhas armazenada na bromélia e os câmbios da estrutura da bromélia poderiam afetar importantes processos de funcionamento do ecossistema ou a riqueza de espécies.

Tillandsia recurvata L. (Bromeliaceae): aspectos farmacognósticos / Tillandsia recurvata L. (Bromeliaceae): a pharmacognostic study

A cobertura superior das florestas tropicais, formada pelas copas das árvores, constitui um ambiente de extrema diversidade vegetal. Contribuindo com a grande riqueza dessas florestas encontram-se as espécies botânicas epífitas, cuja importância pode ser observada do ponto de vista ecológico, faunístico, etnobotânico e até mesmo farmacológico. Dentre as espécies adaptadas à vida epifítica podemos citar as bromeliáceas, que compõem uma das famílias mais representativas dessa flora com elevada variabilidade genética. Tillandsia recurvata é uma espécie epífita cosmopolita, nativa, adaptada a habitats áridos, utilizada para o tratamento de diversas doenças, mas pouco se tem publicado a respeito das comprovações científicas de suas propriedades. O presente trabalho revisa os aspectos etnofarmacológicos, atividades biológicas e compostos químicos relacionados à espécie em questão, pertencente à Bromeliaceae. A partir do levantamento de dados realizado, observa-se que esta se trata de uma espécie de conhecido uso popular no tratamento de diferentes distúrbios, com alguns estudos farmacológicos que comprovam suas propriedades terapêuticas. Do ponto de vista químico observa-se a presença de terpenos, flavonoides e derivados cinâmicos em sua constituição, em que alguns compostos isolados ilustram a potencialidade desta espécie como fonte de biomoléculas de interesse. Todos estes aspectos considerados nesta revisão contribuem para o conhecimento a respeito da importância biológica e o potencial terapêutico acerca dos metabólitos desta promissora espécie.

The canopy of tropical forests, formed by the crowns of trees, constitutes a habitat of extreme plant diversity. Contributing to the great richness of these forests are epiphytes, which are of outstanding importance from the ecological, faunal, ethnobotanical and even pharmacological standpoints. Among the species adapted to the epiphytic life (growing on other plants) are the bromeliads, one of the most representative families of that flora, possessing high genetic variability. Tillandsia recurvate is a cosmopolitan epiphyte adapted to arid habitats, traditionally used to treat various diseases, though little has been published on scientific evidence for its properties. This paper reviews its ethnopharmacology and the biological activities and chemical compounds related to this member of the Bromeliaceae. According to the data collected, this species is known for its popular use in the treatment of various disorders, with some pharmacological studies that demonstrate its therapeutic properties. From the chemical point of view, terpenes, flavonoids and cinnamic acid derivatives are found in its constitution and some of the compounds isolated illustrate the potential of this species as a source of interesting biomolecules. All these features reviewed here contribute to what is known about the biological importance and therapeutic potential of metabolites from this promising species.

In vitro and In vivo anti-cancer effects of Tillandsia recurvata (Ball Moss) from Jamaica / Efectos Anticancerosos In vitro e In vivo de la Tillandsia recurvata (Bola de Musgo) de Jamaica

OBJECTIVE: Tillandsia recurvata, also commonly known as Ball Moss, is endemic to Jamaica and some parts of the Caribbean and South America. The plant, despite being reported to be used in folk medicine, had not previously been evaluated for its anti-cancer potential. The aim of this study was to evaluate the anti-cancer activity of Ball Moss. METHODS: The anti-proliferation activity of the crude methanolic extract of the T recurvata was evaluated in vitro in five different histogenic cancer cell lines (prostate cancer - PC-3, breast cancer, Kaposi sarcoma, B-16 melanoma and a B-cell lymphoma from a transgenic mouse strain) using the trypan blue assay. The crude extract was also evaluated in vivo in tumour-bearing mice. Immunohistochemistry staining with Apoptag was used for histology and determination of apoptosis. RESULTS: The crude methanolic extract of T recurvata demonstrated anti-proliferation activity against all the cell lines, killing > 50% of the cells at a concentration of 2.5 µg/ml. Kaposi sarcoma xenograft tumours were inhibited by up to 75% compared to control in the in vivo study (p < 0.05). There was evidence of DNA fragmentation and a decrease in cell viability on histological studies. The methanolic extract showed no toxic effect in the mice at a dose of 200 mg/kg. CONCLUSIONS: Our data suggest that T recurvata has great potential as an anti-cancer agent and that one of its mechanisms of cell kill and tumour inhibition is by the induction of apoptosis.

OBJETIVO: La Tillandsia recurvata, también conocida como bola de musgo, es endémica en Jamaica, así como en algunas partes del Caribe y América del sur. Si bien se había reportado su uso como parte de la medicina popular, esta planta no había sido evaluada previamente en relación con su potencial para la lucha contra el cáncer. El objetivo de este estudio fue evaluar la actividad anticancerígena de la bola de musgo. MÉTODOS: La actividad antiproliferativa del extracto metanólico crudo de la T recurvata, fue evaluada in vitro en cinco líneas celulares diferentes de cáncer histogenético (cáncer de próstata - PC-3, cáncer de mama, sarcoma de Kaposi, melanoma B-16 y un linfoma de células B de una cepa de ratón transgénico) usando el ensayo con azul de tripano. El extracto crudo también se evaluó in vivo en ratones portadores de tumor. La tinción inmunohistoquímica con ApopTag fue utilizada para la histología y determinación de la apoptosis. RESULTADOS: El extracto metanólico crudo de T recurvata demostró la actividad proliferativa frente a todas las líneas celulares, matando > 50% de las células a una concentración de 2,5 µg/ml. Los tumores de xenoinjerto de sarcoma de Kaposi fueron inhibidos hasta un 75% en comparación con el control en el estudio in vivo (p < 0.05). Hubo evidencia de fragmentación de DNA y una disminución en la viabilidad celular en los estudios histológicos. El extracto metanólico no mostró ningún efecto tóxico en los ratones a dosis de 200 mg/kg. CONCLUSIONES: Nuestros datos sugieren que la T recurvata tiene gran potencial como agente anticanceroso, y que uno de sus mecanismos de inhibición de tumores y muerte de las células tiene lugar mediante la inducción de la apoptosis.

It takes two to tango: self incompatibility in the bromeliad Tillandsia streptophylla (Bromeliaceae) in Mexico

Floral phenology and breeding system of Tillandsia streptophylla (Bromeliaceae) were studied in a low inundated forest in Yucatan, Mexico. During the flowering season, from March to August, terminal scapose 1-branched, paniculate inflorescences are produced with one flower per branch opening per day, over a period of 11-29 days. Flowers are tubular, light violet, with the stigma placed below the anthers, both protruding above the corolla. Flowers are protandrous, with anthers releasing pollen from 0500 hours and stigma becoming receptive around 0900 hours. Controlled experimental crosses suggest that Tillandsia streptophylla is self incompatible and therefore, pollinator-dependent. Rev. Biol. Trop. 57 (3): 761-770. Epub 2009 September 30.

Estudiamos la fenología floral y el sistema de cruzamiento de la bromelia Tillandsia streptophylla (Bromeliaceae) en una selva baja inundable en Yucatán, México. Durante la estación de floración (marzo a agosto), las plantas producen una inflorescencia terminal, escaposa, paniculada, 1-dividida, con una flor abriendo por rama por día para un período de floración de 11-29 días por inflorescencia. Las flores son tubulares, de corola violeta claro, con el estigma y anteras exertos, pero las anteras más largas que el estigma en antesis. Las flores son protandras, con las anteras liberando el polen desde las 0500 horas y la receptividad del estigma comenzando a las 0900 horas. Los cruces experimentales controlados sugieren que Tillansdia streptophylla es auto incompatible y por ende, dependiente de los polinizadores.

A new quantitative classification of ecological types in the bromeliad genus Tillandsia (Bromeliaceae) based on trichomes

Using collection specimens, we measured the density and wing area of trichomes in 37 species of the bromeliad genus Tillandsia, specifically the abaxial proximal, abaxial distal, adaxial proximal and adaxial distal parts of the leaf. The product of the trichome "wing" area by the number of trichomes (means) produced a pure number (T) that was correlated to ecological features. The correlation was positive with respect to arid environments (xeric Tillands) and negative with respect to humid environments (mesic Tillands). Bulbous, and particularly myrmecophytic species and species with tanks, represented particular categories. Other intermediate types were identified based on the T number, totalling five ecological types. In comparison with other systems of ecological typification for Tillands and other Bromeliaceae, the present system offers measurable data whose analysis is reproducible.

Medimos el número por milímetro cuadrado y el área del “ala” (parte móvil) de los tricomas en las partes adaxial próxima y distal, y adaxial próxima y distal, de la hoja de 37 especies de bromelias del género Tillandsia. El producto del área del ala para el número de los tricomas (promedio) produjo un número puro (T). Hallamos que T se correlaciona con las características ecológicas de las tilandsias investigadas. La correlación es positiva con respecto a ambientes áridos (especies xéricas) y negativa con respecto a los ambientes húmedos (especies mésicas). Las especies con bulbo, y particularmente las asociadas con hormigas y especies con de tanque representan categorías particulares. Identificamos otros tipos intermedios, agradando así cinco tipos ecológicos. En comparación con otros sistemas de tipificación ecológica, este sistema ofrece la ventaja de ser reproducible y cuantitativo.

Caracterização florística do componente epifítico vascular ocorrente nas formações florestais da fazenda Noiva da Colina, município de Borebi (SP) / Flora characterization of the vascular epiphytic component of the forests in the Noiva da Colina farm, municipality of Borebi (SP)

Epífitas são plantas que se desenvolvem sobre outras plantas sem parasitá-las. Pouco se conhece sobre este grupo de plantas na região, tornando-se importantes estudos deste caráter. Desta forma o objetivo desse trabalho foi caracterizar a composição florística do componente epifítico vascular das formações florestais ocorrentes no local. A área alvo do estudo situa-se na Fazenda Noiva da Colina, Município de Borebi, Estado de São Paulo. O local estudado com aproximadamente 120.000m², possui Floresta Estacional Semidecidual, Mata de Galeria e Floresta Latifoliada Higrófila. Foram identificadas 27 espécies, pertencentes a 18 gêneros e 8 famílias, sendo que as famílias com maior riqueza de espécies foram Bromeliaceae e Orchidaceae, juntas representando pouco mais da metade dos taxa encontrados. Tillandsia com cinco espécies foi o gênero mais abundante e relativo à categoria ecológica, as holoepífitas características foram as mais representadas na sinúsia estudada.

Epiphytes are plants that grow on other plants without sponging them. Little her on this group of plants knows in the Area, becoming important studies of this character. This way the objective of that work was to characterize the composition florístic of the component vascular epiphyte of the formations forest ocorrents in the place. The area white of the study locates in Finance it Becomes engaged of the Hill, Municipal district of Borebi, State of São Paulo. The place studied with approximately 120.000m², it possesses Seasonal Forest Semidecidual, Forest of Gallery and Floresta Latifoliada Higrófila. They were identified 27 species, belonging to 18 goods and 8 families, and the families with larger wealth of species were Bromeliaceae and Orchidaceae, committees representing little more of the half of the rate found. Tillandsia with 5 species was the most abundant and relative gender the ecological category, the characteristic holoephytes were the more represented in the studied sinúsia.

Potencial abortivo de Tillandsia usneoides L. (Barba-de-pau) em coelhas gestantes - nota prévia / Abortive potential of Tillandsia usneoides L. in pregnant rabbits - preliminary report / Potencial abortivo de tillandsia usneoides l. en conejas gestantes ­ relato preliminar

Tillandsia usneoides L., também conhecida como barba-de-pau ou barba-de-velho, é uma Bromeliaceae presente em grande parte do território brasileiro, e em áreas úmidas desde o sudoeste dos EUA até o Chile e centro da Argentina. Relatos de criadores de animais relacionam essa planta à ocorrência de abortos em éguas e vacas. Os objetivos deste trabalho foram a análise fitoquímica de partes totais de Tillandsia usneoides e a avaliação preliminar do potencial abortivo de seu extrato hidroalcoólico em coelhas. Na análise fitoquímica observou-se a presença de flavonóides, esteróides, antraquinonas, cumarinas, micotoxinas, antocianinas, saponinas, taninos e aminogrupos. Os resultados da administração do extrato hidroalcoólico liofilizado a coelhas gestantes foram inconclusivos, em função da ocorrência de pseudogestação e da alta variação do número de filhotes nascidos dentro dos grupos de estudo.

Tillandsia usneoides L., also known as Spanish moss, is a Bromeliaceae present to a large extent of the Brasilian territory, and in humid areas from southeastern U.S.A. to Chile and central Argentina. Farmers report a relation of this plant to the occurrence of abortions in mares and cows. The objectives of this study were the phytochemical analysis of total parts of Tillandsia usneoides and the evaluation of the abortive potential of its hydroalcoholic extract in female rabbits. The phytochemical analysis showed fl avonoids, steroids, antraquinons, coumarins, micotoxins, antocianins, saponins, tannins, and aminogroups. The results of administration of the lyophilized hidroalcoolic extract to pregnant rabbits were not conclusive due the occurrence of pseudopregnancy and the high variation in number of younglings born within the studied groups.

Tillandsia usneoides L. es una Bromeliaceae presente en gran parte del territorio brasileño, y en áreas húmedas del sudeste de los EUA hasta Chile y centro de Argentina. Granjeros mencionan una relación de esta planta con la ocurrencia de abortos en yeguas y vacas. Los objetivos de este estudio fueron el análisis fi toquímico de partes totales de Tillandsia usneoides y la evaluación del potencial abortivo de su extracto hidroalcohólico en conejas. En el análisis fi toquímico se observaron fl avonoides, esteroides, antraquinonas, cumarinas, micotoxinas, antocianinas, saponinas, taninos y aminogrupos. Los resultados de la administración del extracto hidroalcohólico liofi lizado a conejas preñes no fueron conclusivos debido la ocurrencia de pseudopreñez y a la alta variación en el número de conejitos nacidos dentro de los grupos estudiados.

The use of tropical bromeliads (Tillandsia spp. ) for monitoring atmospheric pollution in the town of Florence, Italy

The results of an experiment with two species of epiphytic angiosperms (Tillandsia caput-medusae and T. bulbosa) for monitoring polycyclic aromatic hydrocarbons (PAHs) in the air of Florence, Italy, are presented. PAHs are compounds known to be dangerous because of their carcinogenic potential, and among cormophytes, tillands (monocotyledons equipped with peculiar, specialised, epidermal trichomes) are considered promising for air pollution biomonitoring. PAHs data were obtained using GC/MS analysis of plant extracts. Analytical data indicated an increasing trend in time of PAHs bioaccumulation. This result was compared with instrumentally recorded parameters such as meteorological (rain) and environmental ones (PM10), indicating that trichome-operated physical capture of aerial particles was prominent in PAHs bioaccumulation on tillands. SEM (scanning electron microscope) observations confirmed the role of the trichomes. This work indicates that tillands are particularly useful, low-cost biomonitoring organisms inside their area of distribution (all Latin American countries and southern USA) where these plants are easily available, but also wherever the climate allows them to survive.